När Ärtholmens sommarstad var ny, hade man svårt att rekrytera kolonister. Det sägs att Malmöborna tyckte att det låg för långt bort. Idag ligger Ärtholmens sommarstad mer eller mindre ”mitt i stan”.
Man kan säga att Ärtholmen tillhör den andra generationen av koloniområden i Malmö. De första koloniområdena från slutet av 1800-talet, exempelvis Pildammskolonin, bestod av tämligen små lotter. Stugorna, som framförallt syftade till att ge skydd vid dåligt väder, präglades dock ofta av uttrycksfull snickarglädje.
1919 motionerade den socialdemokratiske politikern och förläggaren Karl Ekberg i kommunfullmäktige om att staden i egen regi borde lägga ut mark och bekosta ett system av så kallade ”sommarstäder” i Malmö. Motionen kom samma år som åtta timmars arbetsdag blev lagstadgad i Sverige, och Ekberg föreslog att husen borde byggas så stora att de kunde rymma en familj under hela sommaren. Lotternas storlek skulle sättas till cirka 400 kvadratmeter. Motionen mottogs positivt, och under 1920 och 1921 anlades Östra och Södra sommarstäderna, vilka väckte stort intresse i hela Sverige.
I januari 1935 beslutade stadsfullmäktige i Malmö att de omfattande koloniområdena kring Nobelvägen skulle användas till bostadsbyggande, men på grund av det stora koloniintresset behövde man ordna ersättningsområden.

Blicken föll på Ärtholmen, en äldre jordbruksegendom, ”en half timmes väg söder om Malmö, mellan Kulladal och Limhamn”. I huvudbyggnaden, som idag kallas Ärtholmsgården, fanns ”Hemmet för nödställda, ogifta mödrar”, vilket startats av prästen Hagbard Isberg 1908, men som vid denna tid flyttat till andra lokaler.
Ärtholmens Sommarstad påbörjades 1940, och området har växt och utvecklats över tid. I några fall var det stugor från koloniområden som avvecklats, så som Pildammskolonierna, vilka sattes på hjul och flyttades till Ärtholmen. Det finns fortfarande några av dessa stugor kvar, vilka således har en äldre historia än själva koloniområdet.

I takt med att Malmö växte söderut ökade områdets popularitet, inte minst då bostadsområdet Lorensborg byggdes under andra hälften av 1950-talet. Från 1950-talets början blev också i stort sett alla lotter bebyggda. 1971 infördes elektricitet och 2010 kommunalt avlopp (på kolonisternas egen bekostnad) vilket ersatte stenkistor och olika toalettlösningar. Dansbanan har alltid varit en viktig samlingspunkt där underhållning och levande musik lockat både kolonister och andra. Lanthandeln, mjölkaffären och det konditori och kafé som från början fanns i Ärtholmsgården är idag ersatta av en restaurangverksamhet som inriktar sig på festarrangemang.
Med tiden har Ärtholmens Sommarstad kommit att ses som en del av en större sammanhängande ”grön kil” från Malmö IP via Pildammsparken, Stadionområdet och Kroksbäcksparken, hela vägen till Hyllie i söder. Det ökande intresset för grönytor och stadsodling, och det faktum att området numera är en del av stadsplanen, gör att det är sannolikt att Ärtholmens Sommarstad har många år framför sig.